Mycorhize

Chronogramme montrant que les mycorhizes sont apparues indépendamment plus d'une centaine de fois au cours de l'évolution des plantes terrestres[12].

Gigaspora margarita (Gloméromycète) sur des racines de lotier (Lotus japonicus, Fabacées)

Le symbiote originel (un gloméromycète semble-t-il), serait apparu il y a environ 500 millions d'années[13] au Paléozoïque, probablement au même moment que les premières plantes terrestres. Des fossiles de la flore de Rhynie (e.g. Aglaophyton (en), Rhynia (en)), âgés d'environ 400 millions d'années, comportent des mycorhizes morphologiquement identiques aux Glomales, associées aux rhizomes[14]. Ceci laisse penser que les mycorhizes ont été l’instrument d'une colonisation accélérée des terres émergées, par leur capacité à extraire l’eau et les minéraux du sol, assurant aux premières plantes leur nutrition minérale quand elles n'avaient pas encore de racines (lichens, bryophytes[15] dans les estuaires de cours d'eau, fougères terrestres à proximité de la limite eau/terre ferme, comme les bords des eaux douces ou saumâtres)[16].

Endomycorhize : cette forme de symbiose est très fréquente chez les plantes (y compris chez des espèces cultivées comme le blé.)

Les ectomycorhizes d’une racine de chêne apparaissent comme des excroissances sombres. Une fois la mycorhize constituée, elle se multiplie par dichotomie, donnant un aspect fucoïde (photo) puis coralliforme à l'amas ainsi constitué[17].

Ces premières associations ont aussi pu permettre la constitution d'un sol résistant mieux aux intempéries, stockant mieux l'eau, tout en améliorant la résistance des plantes au stress hydrique et au froid[18] - [19] ou au manque d'azote (chez l'épinette par exemple[20]), leur tenue au vent et au ruissellement, ainsi peut-être que leur résistance aux trop fortes intensités lumineuses, comme c'est le cas des mycophycobiontes de certaines algues de l'estran (ces symbioses, avec des ascomycètes principalement, semblent être apparues secondairement).

Les associations mycorhiziennes (arbusculaires et ectomycorhiziennes) existent aussi dans les écosystèmes froids (température moyenne inférieure à 15 °C), où elles sont actives tout ou partie de l'année (selon la température du sol), impliquées dans certaines adaptations de résistance au gel et favorisent l'acquisition des nutriments à basse température chez les champignons mycorhiziens[21]. Elles contribuent sans doute à une meilleure survie du champignon dans les sols gelés en hiver[22] où les microchampignons subissent ce facteur de sélection supplémentaire[23]. Ces symbioses froides profitent aussi à des graminées telles que l'orge (Hordeum) qui améliore ainsi son accès au phosphore du sol[24]

Ces symbioses correspondent à un « saut macroévolutif » (bond de l'évolution) puisque les fonctions d’un des partenaires s’associent aux fonctions de l’autre, avec des effets fonctionnels multipliés[25]. En effet on passe de l’état algue et champignon à celui de plante mycorhizée terrestre (ce qui va à l'encontre du gradualisme darwinien).

À l’heure actuelle, 85 % des Archégoniates, ainsi que des Hépatiques, sont endomycorhizés par des Glomales. Cela suppose que la symbiose avec les Glomales est la plus ancienne chez les Archégoniates et qu’elle aurait permis l’impressionnante radiation de ces derniers (diversité, lignification…). 80 % des plantes vasculaires sont colonisées par des champignons endomycorhiziens alors que les ectomycorhizes sont souvent associés aux ligneux forestiers[26].

Les autres familles de Gloméromycètes (Acaulosporaceae et Gigaspora) sont apparues plus tard vers -250/-230 millions d’années. Elles possèdent des capacités supérieures pour l’exploitation des ressources minérales des sols.

Les ectomycorhizes, quant à elles, seraient peut-être apparues au Crétacé mais les plus vieux fossiles connus ne datent que de l’Éocène. Elles ont permis la colonisation de sols antérieurement défavorables. C’est également à cette époque que des symbioses fixatrices d’azote sont apparues[27]. La symbiose ectomycorhiziennes est apparue de nombreuses fois indépendamment dans différents clades des champignons (80 fois chez les Gloméromycètes, Ascomycètes et Basidiomycètes) et de Spermaphytes (12 fois chez les Gymnospermes et les Angiospermes)[28]. Cette fréquence montre le succès évolutif de ces associations à partir des ancêtres des champignons ectomycorhiziens qui vivaient à partir de matière organique morte du sol en un mode de vie saprophyte[29]. L'étude comparative des génomes des champignons ectomycorhiziens et saprophytes actuels montre que les mycorhiziens ont perdu de nombreuses exoenzymes qui assurent la nutrition carbonée autonome des saprophytes, car ils sont nourris en sucres par la plante hôte, mais ont gardé les enzymes (peroxydases, laccases, phénol-oxydases fongiques telles les tyrosinases) exploitant les ressources azotées et phosphatées des résidus organiques (lignine, composés phénoliques, cellulose) nécessaires au bon fonctionnement de la plante[30].

Certaines plantes à symbioses mycorhiziennes plus récentes (d'un point de vue évolutif), peuvent aussi contracter une association à mycorhizes à arbuscules. Il semble donc qu’il y ait eu des innovations évolutives dans ce type de symbiose. Ces innovations expliquent sans doute le nombre limité de plantes capables de les contracter.

L'apparition d'ectomycorhizes a été corrélée deux fois à des radiations évolutives des plantes :

• au Crétacé (apparition des pinacées et des rosidées) ;
• lors de la transition Éocène-Oligocène (apparition des forêts « actuelles » de l'hémisphère Nord). Cette apparition serait une adaptation aux régions tempérées où, pendant la saison froide ou sèche, la minéralisation de la matière organique et l'altération des roches sont ralenties. Or, certaines espèces ectomycorhiziennes ont de plus grandes capacités à altérer les roches par leurs hyphes et d'autres ont un équipement enzymatique leur permettant d'extraire des résidus azotés ou phosphatés de la matière organique du sol.

Plus récemment encore d’autres formes d’endomycorhizes et d’ectomycorhizes à pelotons sont apparues, notamment chez les Ericales, avec le phénomène de mycohétérotrophie : leurs symbiotes fongiques ont des capacités saprophytes encore plus fortes permettant à la plante de réingérer directement le carbone organique par le biais du champignon, dans les sols où l’activité de minéralisation est très faible (landes, haute montagne, écosystèmes froids…) : la symbiose permet un couplage de niveaux trophiques.

Plusieurs groupes de plantes (moins de 10 %) ne sont pas mycorhizés. Ils ont perdu secondairement l'association et illustrent le phénomène de néoténie. Ce sont essentiellement des plantes de milieux pionniers (absence de champignons) ou riches. Par exemple des bryophytes adaptées à des milieux hostiles, où elles peuvent se dessécher et où un champignon survivrait mal. Elles ont acquis des structures anatomiques leur permettant de résister à la dessication mais, corrélativement, leur taille reste petite. Ce sont également des angiospermes (Brassicacées, Chénopodiacées, Polygonacées, Protéacées, Caricacée…) qui se sont adaptées le plus souvent à milieux riches, dans lesquels l'approvisionnement hydrominéral ne nécessite pas de mycorhize[7].

Le réseau mycorhizien et le microbiote du sol créent des systèmes de « relation sociale », avec notamment les ectomones qui établissent un dialogue interspécifique.

Les mycorhizes sont à l'origine des écosystèmes les plus complexes, et en particulier dans les forêts et notamment les forêts tropicales qui vivent et évoluent souvent sur des sols ingrats et parfois peu fertiles. Leurs mycéliums forment des réseaux mycéliens interconnectés qui influencent le fonctionnement des écosystèmes (cycles biogéochimiques, composition des communautés végétales, alimentation carbonée des plantules pendant leur développement, modification de la compétition…) en permettant ou augmentant des flux importants de carbone organique et de minéraux (azote, phosphore, eau…) via le sol (en moyenne 30 à 40 % des minéraux captés par les marges du réseau mycélien sont rétrocédés à la racine, cette dernière apportant 4 à 40 % des glucides photosynthétisés au champignon[31] - [32] - [33]). Ils constituent un des éléments les plus dynamiques de la symbiose mycorhizienne et jouent un rôle essentiel dans le fonctionnement et la structuration des communautés végétales. Ces transferts sont si efficaces, qu'ils remettent en cause le concept de spéciation par compétition pour les nutriments entre les plantes d'un écosystème, en particulier pour la capture des phosphates par les racines (ils permettent de se passer des fertilisants phosphatés), pour la résistance au calcium toxique[34] (certaines plantes calcicoles tolèrent le calcium grâce aux hyphes mycéliens rejetant activement vers l'extérieur les ions Ca²⁺ ou en les immobilisant sous forme de cristaux d'oxalate de calcium qui précipitent dans les vacuoles, les idioblastes, ou sur les parois des hyphes)[35] ou pour la résistance à la sécheresse. Ils sont pourtant encore peu exploités en horticulture, agriculture et foresterie, ou pour la dépollution de certains sols pollués.

Certains groupes de champignons sont probablement des espèces-clés voire des « espèces ingénieur » qui influent sur les principaux processus écologiques du sol. Ils sont considérés par les pédologues comme des éléments essentiels de la diversité des communautés, laquelle est un facteur de stabilité et d'équilibre écologique[36]. Beaucoup de groupes-clés trouvés dans les sol (bactériens et de champignons mycorhiziens notamment) peuvent se connecter aux plantes (au moins 90 % des familles de plantes terrestres sont concernées) via des associations mycorhiziennes à arbuscules et jouer des synergies essentielles pour la survie et la productivité des plantes, contribuant à former un réseau écologique essentiellement souterrain, que certains biologistes ont nommé le wood-wide web (en référence au « World wide web[36] »). C'est la chercheuse canadienne Suzanne Simard qui est la première à mettre en évidence en 1997 ce réseau avec le transfert mycorhizien du carbone entre des arbres en conditions naturelles[37].

La plupart des champignons mycorhiziens sont soupçonnées d'avoir plusieurs hôtes voire une large gamme d'hôtes (chaque plante étant couramment associée à plusieurs dizaines de champignons mycorhiziens différents)[31], ce qui semble se confirmer dans les milieux naturels, mais les études faite sur les sols arables cultivés montrent cependant que la diversité en champignons mycorhiziens y est « extrêmement faible par rapport aux sols forestiers »[36].

La colonisation des systèmes racinaires, le potentiel « mycorhizogène » du sol et la « dépendance mycorhizienne » des plantes sont inversement corrélés avec la teneur de la solution du sol en ions phosphates ; de plus, ce résultat n'est pas lié à une forme d'engrais phosphaté, qu'il soit organique ou minéral, puisque les plantes n'absorbent que des ions en solution. L'enrichissement de cette solution devient directement responsable du fait que la plante bien nourrie ne favorise plus le développement des mycorhizes. Dans certaines situations, les niveaux de phosphore atteints deviennent incompatibles avec l'installation des mycorhizes[38].

Les mycorhizes interagissent aussi avec diverses bactéries du sol (dont Pseudomonas) qui peuvent être pathogènes (la mycorhize protège la plante contre ses pathogènes, par exemple en émettant des antibiotiques[39]), mais qui sont aussi appelées « bactéries auxiliaires à la mycorhization » (en anglais MHB: Mycorrhizal Helper Bacteria) tant elles jouent un rôle important.

Les mycorhizes interagissent aussi avec les autres mycorhizes et les autres champignons et avec certains prédateurs et parasites aériens des plantes :

• l'attaque des plantes par des herbivores provoque une modification rapide des communautés mycorhiziennes (les espèces demandant le moins de carbone sont favorisées) mais la nature de la population mycorhizienne modifie également (positivement ou négativement) les capacités de défense des plantes ;
• les communautés mycorhiziennes répondent (par modification des abondances spécifiques relatives) aux modifications de l'environnement suivant qu'elles soient plus ou moins favorable à l'hôte ou au symbiote et les communautés bactériennes sont modifiées par la variation des exsudats entre racines mycorhizées et non mycorhizées ;
• la diversité des champignons mycorhiziens à arbuscules du sol contrôle la composition des communautés végétales par un effet direct du champignon sur la valeur sélective des individus qu’ils colonisent (effet bénéfique, neutre, négatif ou même suppressif). Ce phénomène est lié à la préférence d’hôte existant pour chaque champignon. Cette préférence résiderait dans l’adéquation entre fonctions écologiques exercées par le champignon et besoins de la plante hôte.

De nombreuses expériences de mycorhization contrôlée ont montré que la régénération naturelle ou artificielle bénéficiait de la présence ou inoculation de champignons symbiotes adaptés aux plantes et au contexte (produits de champignons et micro-organismes efficaces contenant des cocktails de souches). Inversement la trufficulture n'a pu s'exporter en Nouvelle-Zélande qu'avec les plantes hôtes mycorhizées. De même les sapins de Noël européens n'y ont poussé qu'avec leurs symbiotes. Certains symbiotes sont d’une efficacité spectaculaire : c'est un accroissement de 60 % du volume total de Pseudotsuga menziesii qui a été permis en 10 ans sur les boisements issus de plants ectomycorhizés en pépinière avec une souche Laccaria bicolor dite S238N, par rapport aux arbres non inoculés[40].

Précautions : Le risque existe de concurrence avec des espèces locales, voire de pollution génétique. Plusieurs suivis ont montré que des plants inoculés en pépinières avaient en général perdu ce symbiote au profit d'autres issus du sol local, mais ce pourrait ne pas toujours être le cas[41].

Contrairement à une idée répandue, la relation mycorhizienne n'est pas exclusivement symbiotique car les transferts de substances du champignon à la plante n'augmentent pas toujours la valeur sélective (qui est le critère de définition de la symbiose). Les bénéfices, qui varient hautement en fonction du génotype des partenaires et de l'environnement sont difficiles à évaluer, particulièrement pour les plantes pérennes. Elles pourraient bénéficier de la symbiose uniquement pour de courtes périodes à différents moments de leur vie. Il existe en fait un continuum de relations entre les partenaires, de la symbiose au parasitisme en passant par la saprotrophie (la nature de la relation est descriptible en fonction du rapport coût/bénéfice).

Par exemple, Tricholoma matsutake est symbiotique, parasite ou saprophyte suivant son stade de développement et les conditions du milieu ; les mycorhizes des orchidées sont parasites de ligneuses et les néottie nid d'oiseau sont parasites de leurs mycorhizes.

En fait, la mycorhization est continuellement instable en raison des conflits d'intérêts entre les partenaires et de la pression de sélection qui pousse chaque partenaire à être le plus parasitique possible, ce qui explique les nombreuses interactions possibles : échanges de nutriments (la plante fournit des sucres et des lipides, les mycéliums fongiques fournissent de l'eau et des sels minéraux qu'il puisent dans le sol, parfois jusqu'à plusieurs dizaines de centimètres de la racine[42]), des facteurs de croissance (hormones, vitamines), des allomones fournissant une protection[43]. Un parasitisme trop important peut conduire à la rupture de l'association. Au cours du temps, la « symbiose » serait apparue et aurait été rompue plusieurs fois : l'association est réversible. Les champignons saprophytes pourraient ainsi être des symbiotes ayant perdu leur hôte. Ainsi, dans certaines associations mycorhiziennes, l’un des partenaires semble exploiter l'autre (soit par nature, soit en fonction des conditions). On entend ici par « exploiteur » un individu qui obtient un bénéfice (augmentation de la valeur sélective) sans réciprocité. On peut citer comme exemple les plantes mycohétérotrophes (plus de 200 espèces connues chez les orchidacées, les gentianacées, les burmanniacées…), des plantes aux capacités photosynthétiques nulles ou réduites qui obtiennent leur carbone de leur partenaire mycorhizien, lui-même l'obtenant d’un partenaire chlorophyllien au-travers du réseau mycélien.

L'exploitation d'un des partenaires de la symbiose par l'autre suppose des compensations pour l'individu exploité :

• uniformité génétique : la symbiose permet de maintenir l'uniformité génétique de l'espèce qui est parfois plus intéressante évolutivement que la variabilité (c'est le cas des mycorhizhes à vésicules et arbuscules et des éricoïdes) ;
• transmission verticale : la valeur sélective de l'exploité est liée à celle de son partenaire. C'est par exemple le cas pour les Glomales qui ont perdu toute reproduction sexuée depuis 400 millions d'années et sont dépendant de l'hôte pour leur survie ;
• interaction de voisinage : lorsque la densité d'exploiteur est grande, l'exploité peut se réfugier sur les hôtes les moins exploitants et diminuer la valeur sélective des hôtes plus exigeants.
• commensalisme ;
• promiscuité : capacité à s'associer à plusieurs partenaires (cas des mycohétérotrophes).

Les mécanismes de compensation pourraient être important dans la stabilisation de la symbiose. De manière générale les symbioses se caractérisent par une diminution de la dérive génétique et du taux de spéciation (Cf.effet "Roi rouge"[44]) mais ce n’est pas toujours le cas dans la mycorhization : plus l'association est exploiteuse plus elle est spécifique car l'exploité développe des résistances qui doivent être contournées par l'exploiteur (Théorie de la reine rouge). Dans le cas présent, la pression sélective sur l'hôte aurait conduit à l'apparition de la lignine et favorisé la croissance des tissus vasculaires.

Enfin, la logique et de nombreux indices laissent soupçonner une origine parasitique des mycorhizes :

• près de la moitié des gènes dont l'expression est modifiée par la mycorhization le sont de la même manière lors d'une attaque de parasites fongiques (à titre d'exemple, l’élicitation des chitinases) ;
• au cours de l'évolution, il y a eu contre-sélection des gènes de défense et augmentation des gènes de symbiose. La stimulation des défenses basales (non spécifiques) de la plante par les mycorhizes serait donc un vestige de l'ancienne relation parasitaire entre les partenaires.
• Bien d'autres exemples de symbiose ou d'interactions durables semblent avoir pour origine le parasitisme.

Les deux principaux types d'associations mycorhiziennes, avec leurs caractéristiques structurales sur une coupe transversale de racine.

Il y a deux types principaux de mycorhizes : les endomycorhizes et les ectomycorhizes dont voici des vues en coupe très schématiques.

On distingue deux types principaux de mycorhizes, définis par les relations physioanatomiques entre les deux partenaires[27] : les endomycorhizes et les ectomycorhizes. Les mycorhizes éricoïdes et celles associées aux orchidées sont également étudiés pour leurs services écologiques, mais ont un intérêt économique plus limité.

Une cartographie mondiale des symbioses forestières[45] montre le succès évolutif des arbres ectomycorhizés. Sur les trois types de symbioses les plus courantes (endomycorhizes à arbuscules abondantes dans les climats tropicaux chauds et humides, ectomycorhizes dans les climats froids, et bactéries fixatrices d’azote dans les climats arides et chauds), les ectomycorhizes ne représentent que 2 % des espèces végétales, mais constituent 60 % de tous les arbres de la planète[46] - [47].

Endomycorhizes à arbuscules

Endomycorhizes à arbuscules : hyphes de Gloméromycètes le long des cellules d'une racine et ramifications à l'intérieur de celles-ci en pénétrant la paroi cellusique et en repoussant la membrane (Photo à gauche) ; Gouttelettes de réserves lipidiques (Photo à droite).

Quelques arbuscules.

Comparaison entre les différents types de mycorhizes.

Les endomycorhizes à arbuscules ou arbusculaires (AM) sont le cas le plus répandu. Ces champignons mycorhiziens colonisent environ 80 % des plantes vasculaires terrestres, c'est-à-dire plus de 400 000 espèces. Il existe cependant moins de 200 espèces de champignons endomycorhiziens. Ces champignons ne sont donc pas très spécifiques dans leurs relations de symbiose. Étant peu spécifique, chaque espèce doit posséder un grand potentiel d'adaptabilité et une large diversité génétique afin de lui permettre de s’adapter aux différentes conditions environnementales auxquelles elle doit faire face.

Ils sont associés avec les plantes herbacées et ligneuses. Ces endomycorhizes arbusculaires, aussi appelés mycorhizes à vésicules et arbuscules (ou mycorhizes vésiculo-arbusculaires), tirent leur nom des vésicules intercellulaires (souvent des gouttes d'huile, stockage de réserve pour le champignon) et des structures « intracellulaires » rappelant un petit arbre. S'ils traversent bien la paroi, ils ne pénètrent cependant pas la membrane plasmique de la cellule végétale, se contentant de provoquer une invagination de la membrane de celle-ci. Cela a pour effet d’accroître la surface de contact entre l'hyphe et la cellule de la plante et ainsi faciliter l’échange de métabolites entre les deux partenaires.

Les endomycorhizes arbusculaires sont formées uniquement par des champignons de la division des Gloméromycètes ayant perdu la reproduction sexuée. Les hyphes s’étendent dans le parenchyme cortical de la racine, formant des vésicules contenant des réserves, et des structures ramifiées, les arbuscules. Ils se reproduisent donc uniquement asexuellement. Cependant les hyphes d'individus différents peuvent fusionner, ce qui rend possible un échange génétique et une forme de parasexualité

Ils sont aussi uniques au point de vue génétique puisque leurs spores possèdent plusieurs noyaux génétiquement différents[48].

Ectomycorhizes

Ectomycorhizes d'un Lactaire délicieux sur les racines d'un Pin.

Les ectomycorhizes (ou mycorhizes externes) concernent seulement 5 % des plantes vasculaires, en majorité des arbres des forêts tempérées et boréales (comme les Fagacées, les Pinacées ou les Bétulacées) et des champignons de la division des Ascomycètes, des Basidiomycètes ou des Zygomycètes. Ces mycorhizes ne pénètrent pas à travers des parois cellulaires à l'intérieur des cellules de la plante, mais entourent simplement les racines, formant un manteau de mycélium et un réseau entre les parois des cellules de la racine.

Le champignon s’associe d’abord aux racines fines à croissance déterminée, dépourvues de poils absorbants. Puis, il enveloppe la racine d’un manteau d’hyphes, le manchon mycorhizien. D'autres hyphes croissent entre les cellules dans la partie externe du parenchyme cortical, formant ainsi l'interface symbiotique ou « réseau de Hartig ». La symbiose modifie la physionomie de la racine mycorhizée : elle se renfle, cesse de croître et peut se ramifier de façon abondante. La coiffe et le méristème apical sont alors réduits.

Des centaines de champignons différents peuvent être associés à une même espèce. Le hêtre, par exemple, détient un « record » avec plus de 200 associations mychoriziennes.

Culture du champignon mycorrhizien associé à Woollsia pungens (éricacées).

L'orge, comme beaucoup d'autres graminées, croît mieux grâce à des endomycorhizes, mais bien que les champignons mycorhiziens aient souvent une large gamme d'hôtes, les sols arables cultivés se montrent particulièrement pauvres en champignons mycorhiziens, « par rapport aux sols forestiers »[36]

Un cortège mycorhizien optimal agirait comme un « engrais » sans ses inconvénients, et gratuitement, en se passant de pesticides, fongicides et amendements. Après de premiers essais en Australie dès les années 1920, des entreprises ont développé des souches d'inoculation adaptées à plusieurs espèces commerciales (inoculums monosouches ou plurisouches), mais il faudrait qu'elles soient aussi adaptées au contexte du lieu d'implantation. Plusieurs chercheurs estiment que les souches de champignons symbiotes génétiquement les mieux adaptées au terrain, sont celles qui sont indigènes[55]. Des sociétés privées dans le monde entier ont ainsi développé la production et la vente d'inoculants mycorhiziens destinés à un usage agricole (biofertilisant, biostimulant) mais aussi écologique (revégétalisation des sols érodés, phytoremédiation)[56].

Le terme de mycorhize (du grec myco, « champignon » et rhiza, « racine ») est introduit en 1885 par le botaniste Albert Bernhard Frank[74]. Engagé par le roi de Prusse Guillaume I^er pour développer des méthodes de production de truffes en étudiant leur mode de propagation, A.B.Frank observe que ces champignons s'associent aux radicelles des arbres et propose que cette association est une relation symbiotique et non parasitique. La théorie d'écologie évolutive de Frank, contredisant la croyance que les truffes et les autres champignons entraînent maladies et pourritures végétales, est vivement contestée par ses collègues[75]. Cette théorie revient sur le devant de la scène avec les travaux[76] de Jack Harley[77] - [78] considéré comme le « pape des mycorhizes » pour ses études depuis les années 1950[79], Barbara Mosse en 1962[80], J.M. Phillips et D.S. Hayman en 1970[81], M. Gardes et T.D. Bruns en 1993[82].

La recherche est en plein développement au début du XXI^e siècle grâce aux moyens nouveaux de la biologie moléculaire et de la génétique, au point de donner le nom à une discipline scientifique, la mycorhizologie, étudiée par les mycorhizologues[83]. De 2008 à 2016, plus de 10 000 nouvelles contributions scientifiques ont concerné les mycorhizes[38].