Microbiote des plantes

Des bactéries fixatrices d'azote ont d'abord été trouvées et étudiées dans les nodules racinaires développés par les légumineuses (Fabacées) puis, à l’intérieur même de certaines plantes alors dites actinorhiziennes (abritant des actinomycètes dans des structures actinorhizes). Ce type de symbioses - envisagées d'abord associées aux racines[6] puis aux aiguilles de certains résineux[7] permet à certains végétaux d'avoir une croissance plus rapide, voire très rapide, en particulier chez des espèces ou variétés de grand intérêt agricole[8], commercial et alimentaire comme la (canne à sucre[9]).

Une partie du microbiote des plantes, découverte en 2009 et 2016[1], est cachée dans la portion aérienne des arbres, dans les aiguilles des essences pionnières résineuses et dans les branches d'arbres des Salicaceae (saules (Salix sp.)[10] et peupliers (Populus sp.). Elle explique que ces taxons peuvent croitre facilement sur des substrats pourtant très pauvres et notamment carencés en azote bioassimilable[1].

Épicéa très branchu, montrant que l'élagage naturel est inexistant ou très lent chez certaines espèces pour qui une taille d'entretien afin d'accélérer la chute des branches mortes peut être envisagée.

L'élagage naturel, appelé autoélagage, élimine les branches affaiblies (parasitisme de faiblesse) ou mortes (mort par manque de lumière ou tuées par des champignons localement parasites)[11], favorisant l’élévation de la couronne et l’installation du houppier définitif. Il se révèle donc utile à l'adaptation d'une structure ligneuse à son environnement, participe à la construction de l'architecture d'un individu, et fait intrinsèquement parti de l'écosysteme et de l'équilibre d'un peuplement.

Il implique l'activité d'une communauté microbienne spécialisée qui parasite les tissus ligneux affaiblis (organismes biotrophes), les tue puis décompose les branches manquant de lumière (organismes nécrotrophes), ou simplement des micro-organismes saprotrophes (saproxyliques et saproxylophages) qui consomment des branches déjà mortes. Plusieurs études mettent en évidence la diversité taxonomique de ce groupe d'« élagueurs » : Stereum gausapatum, Vuilleminia comedens (de), Peniophora quercina, Phellinus ferreus (en), Phlebia rufa sur les branches de chênes ; Daldinia concentrica, Hypoxylon rubiginosum, Peniophora lycii et Peniophora quercina sur celles de frêne[12] - [13].

L'absence de la communauté microbienne associée à des arbres importés dans une région et propre à chaque espèce ligneuse (épicéas en plaine, Pin de Monterey et cyprès introduits de Californie en Bretagne) a pour conséquence que l'élagage naturel ne s'effectue plus. L'aspect lisse du tronc correspond ainsi à une sculpture microbienne, les agents d'élagage étant des champignons microscopiques[14].

Jusqu'en 2010, les endosymbioses bactériennes fixatrices d'azote n’étaient connues avec certitude que chez les graminées tropicales ou certains arbres, mais uniquement au niveau racinaire ou en situation d'épiphytes, sur les feuilles. Ces endosymbioses bactériennes étaient auparavant soupçonnées dans les parties aériennes de quelques essences d'arbres[1].

Au début du XXI^e siècle, des chercheurs intrigués par la capacité de certaines essences pionnières à s'enraciner et à grandir rapidement dans des substrats trop pauvres pour leur offrir une quantité suffisante d'azote ont soupçonné qu'il existait aussi des endosymbioses aériennes chez les certains arbres (pins, robiners et aulnes) avec des effets d'abord uniquement expliqués par des réactions de dénitrification[15] - [1].

Deux études récentes (2012 et 2016) montrent que des résineux croissant sur des substrats rocheux très pauvres en azote pouvaient également abriter à l’intérieur de leurs aiguilles des colonies de bactéries fixatrices d'azote ; il s'agit des essences américaines du Pin tordu (Pinus contorta)[7], du Thuya géant (Thuja plicata)[16] dont certains tissus abritent des bactéries des genres Paenibacillus et Dyadobacter, fixatrices d'azote[17] et du Pin flexible (Pinus flexilis)[18].

• les espèces pionnières comme le saule et peuplier offrent d'importants services environnementaux pour l'eau, l'air, les sols, les puits de carbone, les paysages, le tourisme, etc.[24]. Les symbiotes microbiotiques permettent à certains arbres de pousser plus en altitude (jusqu'au niveau de la fonte des neiges parfois - en limite supraforestière), et secondairement ils permettent ainsi à une espèce ingénieur comme le Castor de coloniser des milieux situés plus en altitude, (le castor fiber était autrefois présents en France jusqu'à 2 000 m d'altitude selon des données paléontologiques) et d'y édifier ses barrages qui contribuent à réguler le flux de l'eau ainsi qu'à offrir de nouveaux milieux propices à la biodiversité [38, 39].
• les endosymbioses aériennes récemment découvertes dans les branches d'arbres peuvent améliorer la ressource en bois-énergie, biomasse-énergie toute en contribuant à réguler la teneur de l’air en azote (eutrophisant et acidifiant des pluies) et en améliorant les puits de carbone d'altitude. Ce microbiote est donc aussi un enjeu pour les questions de gestion, restauration et protection de la nature [25].
• la stabilisation de phénomènes d'érosion des sols : de 2010 à 2012, plusieurs études ont porté sur l’identification du microbiome de Populus deltoides et du peuplier hybride, et sur son implication dans la promotion de la croissance de ces arbres, y compris en milieu pollué[26] - [27] - [28] - [29] - [30].
• dépollution de sols dégradés ou vulnérables : dans la nature, le peuplier P. trichocarpa peut prospérer sur des substrats neufs et presque dépourvus d’azote et de sol, là où la fonte de neiges alpine a érodé le sol et déposé des galets et du sable[31], comme en zone rivulaire de la Snoqualmie River[32] où le sol est presque exclusivement minéral (sable et galets) et où l’eau est naturellement très pauvre en azote (0,15 mg d'azote sous forme NO₃⁻ et 0,30 mg sous forme de NH4- par litre d’eau en 2011). On avait d’abord pensé que ce peuplier était capable d’exploiter au mieux la matière organique en place et notamment l'azote organique du milieu, mais ce milieu en est presque exempt. Une bactérie endophyte (Rhizobium tropici) a d’abord été observée à l’intérieur de peupliers hybrides cultivé en serre (dans des substrats hydroponiques ou de gélose préparés pour qu’ils ne contiennent pas d’azote). Puis plusieurs autres espèces endophytes diazotrophes ont été isolées à partir de peuplier sauvage dans une zone riveraine naturelle dominée par des galets[33] (les bactéries ont été extraites de l’intérieur d’échantillons de branches d’abord préalablement désinfectés sur toute leur surface). En inoculant ces endophytes elles se sont montrées être des symbiotes efficaces chez d'autres espèces et familles de plantes, dont chez des graminées[34], le maïs[35], le riz[36], et d’autres plantes cultivées aussi différentes que la tomate, le poivron, la courge ou encore l'herbe utilisée pour les gazons[37] (ce qui pourrait intéresser les propriétaires de golf qui dépensent beaucoup d'argent en engrais et pesticides (Cf article Golf et environnement). Toutes ces plantes ont montré après inoculation une meilleure croissance et une bonne santé dans de mauvaises conditions nutritives (sol carencé en azote). Ces bactéries endophytes ont ainsi permis de doubler le rendement de deux variétés de tomates inoculées, et la teneur en azote foliaire des feuilles de plants d'ivraie expérimentalement inoculés a augmenté (jusqu'à + 26 %) et jusqu'à 6 fois pour l’azote racinaire[37].
• Dépollution de l'eau par les plantes ; le microbiote de végétaux aquatique (hélophytes ou arbres tels que l'aulne) contribue à mieux « pomper » l'azote qui est un eutrophisant problématique de l'eau. Une partie de ce microbiote semble aussi capable de minéraliser certains surfactants qui sont d'autres polluants préoccupants de l'eau[38]

Agriculture de façon large : La culture sélective des plantes constitue un enjeu majeur depuis l'émergence de la pratique agricole, il y a plusieurs milliers d'années.

• De nombreuses études ont porté sur l'amélioration de la productivité des céréales et notamment du blé[39] - [1] ;
• santé environnementale ; elle passe par le bon état des écosystèmes, et donc notamment de l'arbre, des ripisylves des haies et des forêts (touchées depuis quelques décennies par des maladies émergentes); les arbres étant condamnés à une immobilité relative, leurs symbioses microbiennes leur sont particulièrement vitales. Comprendre ce phénomène et quelles sont les bactéries impliquées pourrait conduire à améliorer la productivité agricole. Le microbiote récemment découvert chez certains arbres pionniers, leur permet de pousser sur des sols considérés comme particulièrement infertiles (oligotrophes) en améliorant localement le puits de carbone, en protégeant les sols[1].
• une certaine agriculture pourrait devenir moins dépendante des engrais azotés de synthèse, au profit d’une façon plus naturelle de stimuler la productivité de plantes cultivées (Cf. permaculture). En effet, le microbiote rhizosphérique peut suppléer à une partie significative de l'azote aujourd'hui apporté par des engrais de synthèse[40]. Il a été montré que les communautés microbiennes isolées sur les branches du peuplier Populus trichocarpa et de saules en situation pionnière sur des sols pauvres en azote, se sont aussi montrées capables d’aider le maïs, la tomates et le poivrons comme les graminées et des arbres de la forêt à croître avec moins d’engrais[1].

Sylviculture :

• Domaine des bioénergies : bouleaux, saules et peupliers ne sont pas les bois les plus intéressants énergétiquement (en termes de biomasse énergie), mais ils sont parfois utilisés pour la bioénergie ainsi que par la filière bois-matériau[1].
• sylviculture & agrosylviculture ; Il est maintenant démontré que des bactéries endophytes diazotrophes peuvent être prélevées à l'intérieur de tiges d'espèces sauvages, et inoculées à d'autre espèces : Ceci a été expérimenté à partir de peupliers sauvages avec des bactéries prélevées, cultivées et inoculées chez des peupliers hybrides élevés en conditions contrôlée (sous serre). Cette inoculation a entraîné une augmentation de la teneur totale en chlorophylle des feuilles et de la teneur totale en azote des racines. Chez les plantes inoculées, il a été estimé que 65 % de leur azote provenait d'une fixation biologique de l’azote atmosphérique[41].
• néo-boisements et reforestation ; On a déjà montré que l'inoculation de micro-organismes symbiotes de la rhizosphère pouvait faciliter l'installation et la croissance d'arbres[1] ou d'autres plantes[42] - [43].
  L'inoculation en pépinière de certaines bactéries à certaines essences d'arbres pourrait peut-être permettre de diminuer les taux d'échecs de nombreux projets de restauration de sols et de ceintures vertes et boisements en zone aride (sahélienne notamment) ou salinisée, ce qui pourrait être une alternative efficace et moins coûteuse et socialement plus acceptable que la transgenèse déjà testée dans cette perspective.

• Symbiosphère, Symbiose
• Coiffe (botanique)
• Racines
• Biodiversité du sol
• Sol (pédologie)
• Humus
• Édaphologie
• Hologénome
• Microbiome

• Bulgarelli, D., Rott, M., Schlaeppi, K., van Themaat, E. V. L., Ahmadinejad, N., Assenza, F., etc. & Peplies, J. (2012). Revealing structure and assembly cues for Arabidopsis root-inhabiting bacterial microbiota. Nature, 488(7409), 91-95.
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• Duke, S. O., Lydon, J., Koskinen, W. C., Moorman, T. B., Chaney, R. L., & Hammerschmidt, R. (2012). Glyphosate effects on plant mineral nutrition, crop rhizosphere microbiota, and plant disease in glyphosate-resistant crops. Journal of agricultural and food chemistry, 60(42), 10375-10397.
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• (en) Ahmed Abdelfattah, Michael Wisniewski, Leonardo Schena et Ayco J. M. Tack, « Experimental evidence of microbial inheritance in plants and transmission routes from seed to phyllosphere and root », Environmental Microbiology,‎ 21 janvier 2021, p. 1462–2920.15392 (ISSN 1462-2912 et 1462-2920, DOI 10.1111/1462-2920.15392, lire en ligne, consulté le 26 janvier 2021)