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Biomphalaria glabrata

Biomphalaria glabrata est une espèce d'escargots pulmonés d'eau douce de la famille des Planorbidae.

Biomphalaria glabrata
Description de cette image, également commentée ci-après
Biomphalaria glabrata albinos.
Sa couleur rouge est due à la présence d'hémoglobine.

Espèce

Biomphalaria glabrata
Say, 1818

Synonymes

  • Planorbis glabratus Say, 1818
  • Australorbis glabratus (Say, 1818)
  • Taphius glabratus (Say, 1818)
  • Planorbis guadaloupensis Sowerby
  • Planorbis ferrugineus Spix, 1827
  • Planorbis olivaceus Spix, 1827
  • Planorbis nigricans Spix, 1827
  • Planorbis albescens Spix, 1827
  • Planorbis viridis Spix, 1827
  • Planorbis lugubris J. A. Wagner, 1827

Il est principalement connu pour être l'hôte intermédiaire du trématode Schistosoma mansoni, parasite responsable de la schistosomiase intestinale chez l'Homme[1]. Ce parasite infestant environ 83,31 millions de personnes à travers le monde[2], la communauté scientifique a très tôt porté un vif intérêt pour ce mollusque vecteur, en particulier en médecine tropicale[3]. Ainsi de nombreux travaux de malacologistes et parasitologistes ont permis une caractérisation approfondie de cet organisme. L'ensemble des données acquises à la fois sur cet escargot et sur le schistosome font donc du modèle B. glabrata/S. mansoni un modèle particulièrement adapté pour comprendre les interactions entre hôte et symbiote d'une échelle populationnelle à un niveau moléculaire[1] - [4].

L'une des caractéristiques majeures de cette espèce concerne sa coquille qui, comme chez tous les planorbes, possède un enroulement senestre mais, étant portée retournée par l'escargot, paraît avoir un enroulement dextre.

Biologie

Description de la coquille

Comme tous les planorbes, la coquille de Biomphalaria glabrata possède un enroulement planispiralé, c'est-à-dire que l'enroulement est réalisé dans un plan tel une corde enroulée sur elle-même, et senestre, c'est-à-dire qu'il se fait vers la gauche. Cependant, comme tous les escargots de la sous-famille des Planobinae, la coquille est portée retournée ce qui fait apparaître l'enroulement dextre. Ce retournement fait également apparaître la spire de la coquille comme creuse. Dans d'autres familles d'escargots, la spire est visible à partir de l'apex de la coquille alors qu'ici la spire est visible à partir de l'ombilic.

Biomphalaria glabrata a été découvert et décrit sous le nom de Planorbis glabratus par le naturaliste américain Thomas Say en 1818[5]. Say décrit l'espèce ainsi :

« Coquille senestre; environ cinq tours, glabre ou légèrement rugueuse, polie, dépourvue de toute apparence de carène; spire parfaitement régulière, légèrement concave; ombilic large, régulièrement et profondément concave, présentant tous les tours au sommet; ouverture vers le bas, remarquablement oblique par rapport au diamètre transversale. Largeur proche de neuf dixièmes de pouce. »

Malencontreusement, Say détermina une mauvaise localisation : la Caroline du Nord[5]. La coquille d'escargot provenait probablement de Guadeloupe[6].

La coquille des individus issus d'habitats naturels possède généralement une couleur olivâtre[6]. Chez les adultes, la coquille mesure de 6 à 10 mm de diamètre[7] et est constituée d'aragonite et parfois de vatérite particulièrement près du bord de la coquille[8].

Genèse de la coquille

Lors de l'embryogenèse, le périostracum de la coquille embryonnaire commence sa croissance lorsque l'embryon est âgé de 48 heures[9]. Le carbonate de calcium amorphe se forme dans les 54 à 60 premières heures de l'embryon[9]. La calcification (formation d'aragonite) de la coquille embryonnaire commence entre 60 et 72 heures[10]. Le poids de la coquille lorsque l'embryon est âgé de 72 heures est de 0,64 μg[9].

La coquille embryonnaire chez les individus âgés de 5 jours (soit 120 heures), quelques instants avant l'éclosion, possède un poids de 30,3 μg et un diamètre de 500 μm[9]. L'escargot juvénile éclos 5 à 6 jours après la fécondation[9]. Le poids de la coquille du juvénile est de 2,04 mg quatre semaines après l'éclosion[9]. La coquille à ce stade est dépourvue de vatérite[8].

Cavité palléale

L'anatomie de la cavité palléale a été décrite par Sullivan et al. (1974)[11] et Jurberg et al. (1997)[12].

Reproduction

Biomphalaria glabrata est un hermaphrodite simultané[13] et peut pratiquer l'autofécondation[14]. Son mucus contient des phéromones qui permettent aux individus de la même espèce de se reconnaître[15]. La copulation unilatérale caractéristique est initiée lorsque l'individu prenant le rôle du mâle monte sur la coquille du partenaire éventuel[16]. Cet individu se déplace ensuite vers le bord frontal gauche de la coquille du partenaire, où il cherche le gonopore à l'aide de son pénis pour effectuer une pénétration. À la suite d'une copulation d'environ 5 à 87 minutes se soldant par une émission de sperme[17], le "mâle" se retire. Les rôles sont ensuite inversés dans environ 45 % des copulations, le « mâle » prenant la place de la « femelle »[13]. En 2009, Biomphalaria glabrata a été le sujet d'une étude s'intéressant à l'effet Coolidge chez les hermaphrodites simultanées. Les résultats obtenus montrent que Biomphalaria glabrata présente une absence d'effets sexe-spécifiques, signifiant une absence d'effet Coolidge chez cette espèce[13].

Après fécondation, l'individu pond des amas d'œufs à un rythme élevé (environ un par jour)[18]. Ainsi au cours de sa vie, un escargot pourra pondre jusqu'à 14,000 œufs[14].

Biomphalaria glabrata semble pouvoir s'hybrider avec au moins une autre espèces de son genre présente en Égypte: Biomphalaria alexandrina[19]. Cependant, la présence de cet hybride n'a pu être confirmée dans les populations naturelles[20].

Génération et espérance de vie

Le taux de croissance, le taux de natalité maximum et la longévité de Biomphalaria glabrata ont été étudiés par Pimentel (1957)[18]. Il peut y avoir jusqu'à 7 générations en une année en laboratoire[14]. Le temps de génération est de 4 à 6 semaines[21]. L'espérance de vie est de 15 à 18 mois dans des conditions naturelles[14] et peut atteindre 18 à 24 mois en laboratoire[14], bien qu'elle soit généralement de 9 à 12 mois[21].

Génétique

La taille du génome nucléaire est estimée à environ 929,10 Mégabases[22], correspondant ainsi au plus petit génome connu actuellement chez les gastéropodes[23] et était encore en cours en 2009. Les participants à ce projet sont le "Biomphalaria glabrata Genome Initiative" et le Genome Center à l'université Washington à Saint-Louis[21].

Les chromosomes de l'escargot sont de petite taille et au nombre de 18 paires[24].

La séquence complète du génome mitochondrial de cette espèce, publiée en 2004[25], est composée de 13 670 nucléotides.

Écologie

L'habitat de Biomphalaria glabrata correspond à de petits cours d'eau, des étangs et des marais[13]. Ces escargots peuvent survivre par estivation pendant quelques mois lorsque l'habitat est asséché[26] comme, par exemple, dans les canaux d'irrigations des plantations de bananes à Sainte-Lucie[27].

Biomphalaria glabrata peut aussi survivre jusqu'à 16 heures dans une eau dépourvue d'oxygène en utilisant un système de respiration anaérobie[28].

Comme d'autres espèces, cet escargot est sensible à la lumière et peut-être perturbé par l'utilisation d'une photopériode artificielle[29].

Régime alimentaire

Biomphalaria glabrata se nourrit de biofilms bactériens, d'algues, de diatomées et de macrophytes en décomposition[14].

Ils peuvent être nourris à l'aide de nourriture pour poisson et de laitue lorsqu'ils sont maintenus en élevage[10].

Répartition

Biomphalaria glabrata est une espèce néotropicale[3]. Sa répartition d'origine inclut la Caraïbe: Puerto Rico[18], la République dominicaine[30], Sainte-Lucie[31], Haïti (première observation en 1891)[32] la Martinique, la Guadeloupe[33], Antigua, Vieques, Saint-Martin, Saint-Christophe, Curaçao, la Dominique (où il a probablement été remplacé par d'autres espèces de Biomphalaria ou bien éradiqué)[34], Montserrat et l'Amérique du Sud : Vénézuela, Suriname, Guyane française et Brésil[6].

Cette espèce a récemment étendu sa répartition[3] mais celle-ci reste relativement limitée à la Caraïbe en raison de la compétition avec des espèces non indigènes et des changements environnementaux[35].

Il peut conquérir de nouveaux territoires lors des périodes d'inondation [21].

Prédateurs

L'escargot d'eau douce Marisa cornuarietis est un prédateur de Biomphalaria glabrata: il se nourrit d'œufs, d'escargots juvéniles et d'adultes[36]. Il peut aussi être un compétiteur[36].

Compétiteurs

Melanoides tuberculata est considéré comme le compétiteur de Biomphalaria glabrata mais toutes les interactions interspécifiques ne sont pas encore complètement comprises[37]. Bien qu'il y ait des résultats contradictoires issus de nombreux pays[37] et malgré une situation imprévisible et de possibles dommages écologiques pouvant en résulter, Melanoides tuberculata est néanmoins utilisé dans le but de contrôler voire de réduire les populations de Biomphalaria glabrata au Brésil[37], dans les Antilles[31] et au Venezuela.

Phylogénie

L'ancêtre de Biomphalaria glabrata colonisa l'Afrique et engendra par spéciation toutes les espèces de Biomphalaria africaines[38].

Voici un cladogramme représentant les relations phylogénétiques des espèces du genre Biomphalaria[38] :

Biomphalaria





Espèces africaines



Biomphalaria stanleyi



Biomphalaria pfeifferi




Biomphalaria camerunensis



Complexe des espèces nilotiques



Biomphalaria sudanica



Biomphalaria choanomphala




Biomphalaria alexandrina




Biomphalaria smithi





Biomphalaria glabrata






Complexe Biomphalaria straminea


Biomphalaria kuhniana



Biomphalaria straminea





Biomphalaria straminea



Biomphalaria intermedia






Biomphalaria amazonica



Biomphalaria sp.






Biomphalaria tenagophila



Biomphalaria occidentalis







Biomphalaria prona



Biomphalaria andecola




Biomphalaria sp. (? Biomphalaria havanensis)








Biomphalaria sp. (? Biomphalaria havanensis)



Biomphalaria temascalensis




Biomphalaria obstructa





Biomphalaria helophila




Biomphalaria peregrina




Biomphalaria schrammi



Symbiotes

Parasites

Biomphalaria glabrata est l'hôte intermédiaire du parasite Schistosoma mansoni en Amérique, ce qui en fait le vecteur de la schistosomiase[1].

En recherche medicale, la population de Biomphalaria glabrata la plus communément utilisée pour maintenir Schistosoma mansoni est une souche albinos. Elle est issue d'individus présentant cette mutation apparus lors des recherches de Newton (1955)[39]. Non seulement la variété albinos est plus sensible à l'infestation par Schistosoma mansoni mais l'absence de pigment permet également d'utiliser des loupes à dissection afin d'observer le développement du parasite à l'intérieur de l'escargot. Le pigment noir normalement trouvé chez les escargots prélevés dans le milieu naturel rend cette observation particulièrement difficile[1].

Un autre trématode est aussi un parasite naturel de Biomphalaria glabrata:

  • Ribeiroia marini[40].

D'autres parasites se développent de façon expérimentale chez cet escargot :

  • Angiostrongylus vasorum [41]
  • Echinostoma caproni [42]
  • Echinostoma paraensei[43]
  • Echinostoma trivolvis - comme second hôte intermédiaire experimental (nommé Echinostoma revolutum dans Anderson & Fried (1987))[44] - [45].
  • Plagiorchis elegans peut infester Biomphalaria glabrata pouvant engendrer une castration parasitique mais l'escargot ne permet pas au parasite d'achever son développement[46]

Interactions avec les schistosomes

Schistosoma mansoni infeste les escargots juvéniles de Biomphalaria glabrata plus facilement que les adultes[21]. S. mansoni entraîne une castration parasitique des individus infesté[21].

Les interactions entre l'escargot et le schistosome sont complexes et il existe un besoin urgent de déterminer les voies impliquées dans cette relation hôte-symbiote et d'identifier les facteurs impliqués à la fois dans le système de défense de l'escargot et dans les mécanismes de virulence du trématode qui détermine le succès ou l'échec de l'infestation[1].

Les mollusques, comme tous les invertébrés, ne possèdent pas de réel système immunitaire adaptatif à l'image de celui présent chez les vertébrés. Ils utilisent de nombreux mécanismes issus de l'immunité innée impliquant l'intervation de cellules et de facteurs humoraux (facteurs acellulaires présents dans l'hémolymphe) qui permettent la reconnaissance et la destruction des agents pathogènes ou des parasites chez les escargots incompatibles ou résistants. Cependant, la famille assez diversifiée des fibrinogen-related proteins (ou FREPs) possédant des domaines de type immunoglobuline a été identifié chez Biomphalaria glabrata et semble jouer un rôle dans la défense de l'escargot. Les hémocytes (cellules de type macrophage) circulants dans l'hémolymphe du mollusque sont connus pour s'agréger en réponse à une blessure, phagocyte de petites particules (bactéries et champignons) et encapsule les plus grosses comme les parasites. Les dernières étapes de l'élimination impliquent des mécanismes de cytotoxicité induits par les hémocytes faisant appel à des réactions oxydantes et de détoxification, produits par les enzymes lysosomale et les intermédiaires d'espèces réactives de l'oxygène (ROS pour reactive oxygen species)' et de l'azote (RNS pour reactive nitrogen species). Certains allèles de la superoxyde dismutase cuivre/zinc cytosolique (SOD1) ont été associés au phénotype de résistance suggérant que les réactions d'oxydation sont d'une grande importance dans la défense interne de l'escargot[1].

Commensaux

Deux symbiotes unicellulaires ont été découverts dans l'hémolymphe de Biomphalaria glabrata : Nuclearia sp.[47] en 1979 et Capsaspora owczarzaki en 2002[48]. Ce dernier semble être associé aux lignées d'escargots résistants à S. mansoni[48]. Ces deux symbiotes pourraient jouer un rôle dans cette résistance en phagocytant les sporocystes primaires, stade larvaire intra-molluscal de S. mansoni[48] - [49].

Toxicologie

La dose létale absolue (DL100) de glucose/mannose-binding lectines issues des plantes Canavalia brasiliensis, Cratylia floribunda, Dioclea guianensis, Dioclea grandiflora et Dioclea virgata pour les adultes Biomphalaria glabrata est de 50 μg.mL−1[50].

Le latex de Euphorbia conspicua est toxique pour les adultes de Biomphalaria glabrata[51].

Quatre espèces du genre Solanum se trouvant au Brésil sont toxiques pour Biomphalaria glabrata[52].

Quelques espèces d'Annona sont toxiques pour les adultes Biomphalaria glabrata et leurs œufs[53].

Attention, certaines espèces peuvent être très dangereuses pour l'homme comme pour l'animal. Il est donc important de bien observer l'animal avant de le manipuler.

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