Rouille (maladie)

Écidie d'Uromyces dactylidis sur une feuille de Dactyle aggloméré.

Les rouilles affectent l'agriculture depuis que l'homme a commencé à tenter de dompter les plantes pour les cultiver, en particulier les céréales telles que le blé et l'orge[2].

Des preuves archéologiques montrent que les cultures de céréales galloromaines étaient constamment touchées par des rouilles et mildious.
Au IV^e siècle, les Romains sacrifiaient des bovins roux, des renards et des chiens au dieu Robigus en espérant qu'il éloigne les épidémies de rouilles de céréale des cultures[2].

Ces pathogènes fongiques sont mieux connus et l'on commence à comprendre comment ils peuvent contourner le système immunitaire de la plante via la sécrétion de petites protéines dites « effectrices ». On espère que mieux connaitre ces effecteurs et leurs mécanismes permettra de mieux anticiper la propagation mondiale des rouilles du blé[2] et leur adaptation aux pesticides.

Le cycle de vie des espèces de champignons agents des rouilles est unique dans le règne fongique. En effet, le développement complet d'une seule espèce comprend souvent jusqu'à cinq stades différents, désignés par des chiffres romains. Cependant certaines espèces raccourcissent leur cycle de développement en supprimant quelques stades. Une autre particularité est le changement d'hôtes qu'effectuent certaines espèces. Les spermogonies et les écidies sont des stades haploïdes formés sur l'hôte intermédiaire et les urédies et les télies sont des stades diploïdes formés sur l'hôte principal. Le changement se fait alors entre des plantes qui sont souvent très éloignées les unes des autres du point de vue de la parenté, comme par exemple les graminées et les arbres. Le changement d'hôte permet en outre aux champignons de la rouille de coloniser des habitats écologiques totalement différents à l'instar d'une prairie et d'une forêt[1] - [3].

Spermogonie

Spermogonies d'Uromyces appendiculatus.

Les spermogonies (0) sont généralement rondes, coniques ou en forme de pustule, de couleur jaune, orange ou foncée, se trouvent régulièrement sur le dessus des feuilles et dégagent souvent des odeurs particulière comme spermatique, douceâtre, moisie, , etc.[1] - [3].

Écidie

Écidies de type Aezidium de Puccinia sessilis.

Les écidies (I), qui sont un stade asexué, ont différentes morphologies : type Aecidium, type Caeoma, type Peridermium et type Roestelia. Le type Aecidium est le plus commun ; ses écidies se présentent sous la forme de gobelet ou de tonneau, de couleur jaune orangé, plus rarement blanche. Cette forme est due à une enveloppe protectrice, plus précisément un pseudo-péridium, qui peut être réfléchie à son extrémité et qui est souvent effilochée. Ces structures sont formées sur les organes végétaux les plus divers et peuvent y provoquer des galeries ou des déformations massives. Le type Caeoma qui se retrouve dans le genre Melamspora, est dépourvu de cette marge et n'est protégé que par les tissus de l'hôte. C'est pourquoi ses structures sont en forme de pustule. Il est généralement jaune ou orange. Dans le type Peridermium des genres Coleosporium et Chrysomyxa, les écidies ont un aspect vésiculeux lorsque le péridium est fermé. Le type Roestelia qui se retrouve dans le genre Gymnosporangium présente des écidies orangé brunâtre en forme de corne due à un long pseudo-péridium[1] - [3].

Urédie

Urédies de Melampsora caprearum .

Les urédies (II) sont un stade asexué des champignons de la rouille qui peuvent infecter en très peu de temps de grandes surfaces d'une population d'hôtes. Chez les genres très communs Puccinia et Uromyces, les urédies se développent de part et d'autre des feuilles sur des taches foliaires plus ou moins voyantes et bombées, sous forme de pustules brun-cannelle ou brun-rouille, qui se couvrent précocement. Elles sont également disposées en anneau. Mais elles peuvent aussi être jaunâtres à orange vif sous forme de coussinets comme chez Melamspora et Coleosporium ou sous forme de pustules comme chez Pucciniastrum. Les urédies blanches du genre Milesina, dont les hôtes sont des fougères, constituent une particularité. Certaines espèces comme Triphragmium ulmariae produisent des urédies primaires et secondaires qui diffèrent par leurs caractéristiques macroscopiques et microscopiques[1] - [3].

Télie

Télies de Phragmidium mucronatum.

Les télies (III), qui constituent un stade sexué du cycle de vie des Pucciniales, sont généralement en forme de sore, de couleur brun noir à brun. Elles sont produites sur les feuilles et les tiges et y provoquent régulièrement des malformations. Mais il existe aussi des formes recouvertes par l'épiderme qui prennent un coloration plomb. Il se trouve également des sores brillantes et croûteuses, rouge foncé comme chez Coleosporium ou orange à brunes comme chez Malanspora. Le genre Cronartium forme des télies étroites, cornées ou filamenteuses, brun foncé ; le genre Gymnosporangium forme des fructifications gélatineuses cornées ou en forme de langue ; le genre Microbotryum, souvent désigné comme faux-charbon, se présente sous forme de masse de spores poussiéreuses noir-violet ou brun clair dans différents organes floraux et plus rarement sur les feuilles et les tiges. En raison de leur aspect charbonneux, il a longtemps été considéré comme un véritables agent du charbon. Les champignons de la rouille hivernent sous forme de téliospores[1] - [3].

Cycle de vie type

Schéma du cycle de vie de Puccinia graminis.

Au printemps, la basidiospore (IVsp.) issue de la téliospore (IIIsp.) hivernale germe au contact de l’hôte sur lequel elle est transportée par le vent, la pluie ou les insectes. Après infection, le champignon provoque l’apparition d’une tache foliaire. Un filament mycélien haploïde de valence sexuelle - ou + naît directement de la basidiospore qui produit une spermogonie (0) odorante sur le dessus de la feuille. Ses spermaties (0sp.) s'agglutinent dans une gouttelette de miellat qui recouvre l'ostiole qui la surmonte. Les spermaties sont alors transférées par des insectes attirés par le miellat et l'odeur sur un hyphe récepteur proéminent d'une autre spermogonie qui achemine son noyau jusqu'à une protocécidie de valence sexuelle opposée généralement située de l'autre côté sur la face inférieure de la feuille, ce qui provoque sa fertilisation et la transforme en une écidie véritable (I). C'est le début de la dicaryotisation[4] - [5].

Le développement, toujours printanier, de l'écidie (I) est très rapide. Protégée par son enveloppe protectrice, elle génère des écidiospores (Isp.) qui contiennent deux noyaux haploïdes. Les espèces pratiquant le changement d'hôte le font principalement lors de la dissémination des écidiospores (Isp.)[4] - [5].

Cette écidiospore (Isp.) germe sur la plante et un mycélium se développe rapidement en une urédie (II) qui contient des urédospores (IIsp.). Celles-ci germent directement et généralisent l'infection sur la plante en dispersant la maladie de façon exponentielle[4] - [5].

Des télies (III) estivales et automnales en forme de pustules, de coussinets ou de cornes apparaissent sur le mycélium et produisent des spores particulières : les deux noyaux haploïdes jusqu'ici séparés s'unissent pour donner la téliospore (IIIsp.). Elles sont munies d'un pédicelle hyalin et contiennent une ou plusieurs protobasides. C'est la fin de la dicaryotisation. Ce sont ces spores à la paroi renforcée qui permettent au champignon de passer l'hiver[4] - [5].

Les protobasides de chaque téliospores germent. Se développent un mycélium court et le noyau de la protobaside qui se divise par méïose en quatre noyau haploïdes pour donner une véritable baside (IV). Elle produit une basidiospore (IVsp.) qui n'est pas capable d'infester l'hôte principal mais qui contamine l'hôte secondaire printanier en étant disséminée par le vent, l'eau ou les insectes[4] - [5].

Rouille noire du blé : les divers stades.

Les rouilles sont provoquées par des champignons produisant en abondance des spores de 5 à 10 µm de diamètre en moyenne, de couleur claire, hyalines le plus souvent, jaune orangées, légèrement verdâtres ou brunâtres (couleurs caractéristiques à l’origine de la dénomination de ces maladies), parfois mélanisées à des degrés variables, surtout chez les spores de résistance, la mélanine qui indure leur paroi ayant des propriétés antilytiques qui leur permet de passer la mauvaise saison[6].

La plupart des spores sont éjectées dans l'air (autochorie) dans le but de les éloigner « de la colonie mère et de favoriser la dispersion en traversant la zone calme laminaire (quelques millimètres), qui entoure la surface de tout objet, pour tomber dans la zone turbulente. » Les autres facteurs de dispersion sont la distance ; la déposition : les petites spores sont dispersées par le vent (anémochorie, mode de dispersion le plus fréquent, les spores pouvant parcourir des milliers kilomètres) ou les gouttes de pluie (effet splash caractéristique de l'ombrochorie (de)), les plus grosses tombent par gravitation (barochorie) ; l'impaction (en) ; potentiel d'inoculation (vitesse de la germination, abondance de spores, capacité de surmonter les compétiteurs, etc.) qui dépend des réserves nutritives contenues dans la spore[7]. La dispersion des spores par les graines de plantes est plus fréquente qu'on ne l'imagine[8], de même que celle par l'homme (anthropochorie), agent de propagation de plus en plus efficace[9].

• Chrysomyxa : l'écidie (I) est de type peridermium. Ses écidospores (Isp.), urédospores (IIsp.) et téliospores (IIIsp.) ne sont pas pédonculées et sont formées en chaînes. À l'exception du genre Coleosporium, tous les autres présentent des urédospores (IIsp.) pédonculées. Ce genre présente typiquement un cycle entre les aiguilles ou les cônes de Picea et les Ericaceae. Exemple : Chrysomyxa rhododendri[3].
• Coleosporium : l'écidie (I) est de type peridermium. les urédospores (IIsp.) sont similaires à celle de Chrysomyxa. La télie (III) est située sous l'épiderme et forme des croûtes cireuses rouge vif. Ce genre présente typiquement un cycle entre les aiguilles de Pinus et des angiospermes, surtout des Astéracées. Exemple : Coleosporium asterum[3].
• Cronartium : l'écidie (I) est de type peridermium. L'urédie (II) présente un péridium et la télie (III) forme des colonnes. Ce genre présente typiquement un cycle entre le tronc et les rameaux de Pinus et divers angiospermes. Exemple : Cronartium ribicola[3].
• Gymnosporangium : l'écidie (I) est de type Roestelia. La spermogonie (0) et l'écidie (I) sont remarquables. les écidiospores (Isp.) sont grandes et présentent une paroi épaisse et des pores germinatifs évidents. L'urédie (II) ne se forme pas, à une exception près. La télie (III) est grande, orange vif à rougeâtre, gélatineuse et gonfle à l'humidité. Les téliospores (IIIsp.) présentent un long pétiole et deux cellules. Elles germent immédiatement. Ce genre présente typiquement un cycle entre l'écidie (I) du début de l'été à l'automne sur les feuilles ou fruits des fruitiers à pépins et la télie (III) au printemps sur les troncs, rameaux ou aiguilles de Juniperus. Exemple : Gymnosporangium clavariiforme[3].
• Melampsora : l'écidie (I) est de type Caeoma. L'urédie (II) est orange clair. la télie (III) forme des croûtes sous l'épiderme. Ce genre présente typiquement un cycle entre divers gymnospermes ou angiospermes et des Salicaceae comme les Peupliers ou les Saules. Quelsues espèces sur gymnospermes ne changent pas d'hôte. Exemple : Melampsora euonymi-caprearum[3].
• Melampsoridium : l'écidie (I) est de type péridermium. L'urédie (II) présente un péridium et des pores ouverts. Les urédospres (IIsp.) sont incolores et à pores germinaux. La télie (III) est située sous l'épiderme. Ce genre présente typiquement un cycle entre les aiguilles de Mélèze et les Betulaceae. Exemple : Melampsoridium carpini[3].
• Milesina : l'écidie (I) est de type péridermium. L'urédie (II) présente un péridium. Les urédospores (IIsp.) ont un pédoncule court et une paroi incolore. Les téliospores (IIIsp.) sont sans pédoncule et multicelulaires avec des parois verticales. Ce genre présente typiquement un cycle entre les aiguilles de Sapins Abies et les fougères. Exemple : Milesina dieteliana sur Polypodium[3].
• Phragmidium : l'écidie (I) est de type Caeoma et présente comme l'urédie (II) des paraphyses incolores. Leurs spores (Isp. et IIsp.) sont verruqueuses. La télie (III) est généralement noire et les téliospores (IIIsp.) ont un long pédoncule et sont multicellulaires. Ce genre se développe sur des Rosacées sans effectuer de changement d'hôte. Exemple : Phragmidium mucronatum sur Rosa canina[3].
• Puccinia : l'écidie (I) est de type aecidium. Les urédospores (IIsp.) présentent des pores germinaux. Les téliospores (IIIsp.) sont pédonculées, généralement à 2 cellules, nettement épaissies au sommet et présentent un pore germinatif par cellule. Tous les stades de développement sont répandus sur de nombreux angiospermes. Exemple : Puccinia pulverulenta sur Epilobium hirsutum[3].
• Pucciniastrum : l'écidie (I) est de type péridermium. L'urédie (II) est située au dessus de l'épiderme et présente une péridie. La télie (III) produit des croûtes sous-épidermiques. Les téliospores (IIIsp.) sont serrés les unes contre les autres et présentent deux à plusieurs cellules cloisonnées. Ce genre présente typiquement un cycle entre les aiguilles de sapin et les Onagraceae ou les Ericaceae. Exemple : Pucciniastrum areolatum[3].
• Tranzschelia : l'écidie (I) est de type aecidium. Les urédospores présentent (IIsp.) une paroi lisse épaissie au sommet. Les téliospores (IIIsp.) se présentent par deux et sont semblables à celles de Puccinia, mais se séparent légèrement. Leur paroi est généralement verruqueuse ou épineuse. Ce genre se trouve sur les Renonculacées sur lesquelles il effectue un cycle complet ou change d'hôtes avec les fruitiers à noyau. Exemple : Tranzschelia discolor sur Prunus domestica[3].
• Uromyces : similaire au genre Puccinia, mais produit des téliospores (IIIsp.) à une seule cellule. Exemple : Uromyces ficariae[3].

Les moyens de lutte contre les rouilles furent longtemps cantonnés à la tentative d'éradication des hôtes écidiens.